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Feb 06, 2024

Nature Microbiology volume 8, páginas 1480–1494 (2023)Cite este artigo

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Os impactos da seca na atividade microbiana podem alterar o destino do carbono no solo e levar à perda de carbono armazenado para a atmosfera como CO2 e compostos orgânicos voláteis (COV). Aqui examinamos os impactos da seca na alocação de carbono por micróbios do solo na floresta tropical artificial da Biosfera 2, rastreando 13C do 13C-piruvato específico da posição em CO2 e VOCs em paralelo com multi-ômicas. Durante a seca, o efluxo de acetato enriquecido com 13C, acetona e C4H6O2 (diacetil) aumentou. Estas alterações representam um aumento na produção e acumulação de metabolitos intermédios impulsionados pela diminuição da eficiência da ciclagem do carbono. Simultaneamente, o efluxo de 13C-CO2 diminuiu, impulsionado por uma diminuição na atividade microbiana. No entanto, a alocação de carbono microbiano para o ganho de energia em relação à biossíntese permaneceu inalterada, significando a manutenção da demanda energética para a biossíntese de COVs e outras vias induzidas pelo estresse hídrico. No geral, embora a perda de carbono para a atmosfera através do CO2 tenha diminuído durante a seca, a perda de carbono através do efluxo de COV aumentou, indicando mudanças induzidas microbianamente no destino do carbono no solo.

Os microrganismos regulam o ciclo do carbono (C) terrestre de maneiras fundamentais1, incluindo a transformação do C do solo em compostos gasosos que podem escapar para a atmosfera, principalmente como CO2 através da respiração heterotrófica microbiana. No entanto, os micróbios também produzem compostos orgânicos voláteis (COV) como intermediários metabólicos, moléculas sinalizadoras e metabólitos secundários2,3. De facto, os metabolitos voláteis representam um subconjunto muitas vezes negligenciado do metaboloma completo do solo4,5, e embora as suas emissões para a atmosfera representem apenas uma pequena perda de C no solo, contribuem substancialmente para a química atmosférica, incluindo a formação de ozono e núcleos de condensação de nuvens6. Portanto, caracterizar o fluxo de C mediado por micróbios ao longo do continuum solo-atmosfera é fundamental para a compreensão do destino do C do solo e dos COVs sob mudanças ambientais projetadas, incluindo a seca.

O estresse hídrico induz respostas fisiológicas microbianas bem caracterizadas que impactam o metabolismo do C, como a biossíntese de moléculas protetoras (por exemplo, osmólitos e substâncias poliméricas extracelulares) para preservar a integridade celular7,8 e concentrar recursos9,10. A produção dessas biomoléculas consome muita energia e pode desviar recursos da síntese de biomassa9, levando à diminuição da respiração heterotrófica que alimenta o crescimento e das emissões de CO211,12. A seca também induz mudanças na composição e disponibilidade de C do solo13,14,15, impactando ainda mais a atividade microbiana16,17, por exemplo, induzindo mudanças na utilização do substrato18. No geral, ainda não está claro como as mudanças induzidas pela seca no metabolismo microbiano e na composição de C do solo influenciam a alocação de C para metabólitos voláteis, o que pode mitigar o estresse hídrico nas plantas . Além disso, o teor de água do solo tem um forte impacto nas emissões de COV dos solos20, incluindo solos tropicais21,22, talvez impulsionado pelos impactos da seca na biossíntese e/ou consumo microbiano de COV. Caracterizar mudanças na ciclagem e alocação microbiana de C é particularmente importante em solos de florestas tropicais, onde as secas provavelmente ocorrerão com mais frequência e durarão mais tempo devido às mudanças climáticas23,24.

Detectar mudanças no ciclo microbiano de C e na alocação dentro de redes metabólicas complexas que abrangem vias concorrentes de produção e consumo é um desafio. Esta complexidade pode ser navegada rastreando o fluxo de C mediado por micróbios através dos solos usando metabólitos centrais marcados isotopicamente. A marcação com 13C-glicose e / ou 13C-piruvato específica da posição tem sido usada para rastrear a alocação microbiana de C para CO2 e biomassa em mesocosmos do solo . No entanto, faltam estudos sobre a seca no terreno e a atribuição aos COV28. A informação metabólica direta derivada da marcação de isótopos pode ser contextualizada usando restrições poderosas e ricas em informações fornecidas por abordagens 'ômicas que traçam o perfil do conteúdo gênico, da expressão gênica e dos metabolomas dos microbiomas do solo . Juntas, essas abordagens podem descobrir fatores metabólicos de mudança no ciclo microbiano de C e na alocação em solos sob seca.

200 Da) characterized using Fourier-transform-ion-cyclotron-resonance MS (FTICR–MS) (Extended Data Fig. 7b), respectively. Small compounds, mainly representing primary metabolites, that decreased during drought included several amino and keto acids (oxiosocaproate, t-value = −5.09; alanine, t-value = −3.72; formate, t-value = −6.25; glycine, t-value = −3.12; leucine, t-value = −3.16; phenylalanine, t-value = −2.71; pyroglutamate, t-value = −3.09; pyruvate, t-value = −5.31; uracil, t-value = −2.94; and valine, t-value = −3.34; d.f. = 7, P < 0.05, LME), while only trehalose, a common osmolyte produced by bacteria during times of water stress7, increased during drought (t-value = 3.00; d.f. = 7, P = 0.020, LME) (Supplementary Table 1). Drought can induce increased soil concentrations of trehalose14,15, yet the impact on amino acids is variable, with some studies finding an increase13,14,15 and some a decrease44. While we did not detect non-volatile 13C-enriched primary metabolites with 1H-NMR, decreased concentrations of amino acids during drought could indicate decreased C allocation to biosynthesis of biomass or enhanced degradation of proteins./p> 7, mass measurement error <1 ppm and taking into consideration the presence of C, H, O, N, S and P and excluding other elements82. To ensure consistent formula assignment and eliminate mass shifts that could impact formula assignment, all sample peak lists were aligned to each other. The following rules were implemented to further ensure consistent formula assignment: (1) picking formulae with the lowest error between predicted and observed m/z and the lowest number of heteroatoms and (2) requiring the presence of at least four oxygen atoms for the assignment of one phosphorus atom82. The chemical character of thousands of peaks in each sample’s ESI FTICR–MS spectrum was evaluated using van Krevelen diagrams, with biochemical compound classes reported as relative abundance values on the basis of counts of C, H and O as follows: lipids (0 < O:C ≤ 0.3 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.5), unsaturated hydrocarbons (0 ≤ O:C ≤ 0.125 and 0.8 ≤ H:C < 2.5), proteins (0.3 < O:C ≤ 0.55 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.3), amino sugars (0.55 < O:C ≤ 0.7 and 1.5 ≤ H:C ≤ 2.2), lignin (0.125 < O:C ≤ 0.65 and 0.8 ≤ H:C < 1.5), tannins (0.65 < O:C ≤ 1.1 and 0.8 ≤ H:C < 1.5) and condensed hydrocarbons (aromatics; 0 ≤ 200 O:C ≤ 0.95 and 0.2 ≤ H:C < 0.8)78. Analysis of FTICR data was performed using MetaboDirect (v.0.2.7)83 to create profiles of biochemical compound classes and principal component analysis (PCA) plots./p>